Systemy sygnalizacyjne u roślin charakteryzują się niezwykłą złożonością i precyzyjnie dostrojonymi mechanizmami regulacyjnymi. Umożliwiają sterowanie procesami rozwojowymi, kontrolę wzrostu czy odpowiedź na bodźce pochodzące ze środowiska otaczającego daną roślinę. Do sieci sygnalizacyjnych można zaliczyć ścieżki hormonalne, przekaźnictwo międzykomórkowe w obrębie jednej rośliny bądź mechanizmy roślinnej odpowiedzi na stres. Komunikacja na poziomie komórkowym u roślin odbywa się za pośrednictwem sygnałów elektrycznych lub chemicznych1.
Kluczowe elementy szlaków sygnalizacyjnych roślin
Elementami pośredniczącymi w szlakach sygnalizacji i niezbędnymi do prawidłowego ich przebiegu są:
Receptory – to zwykle białka, występują na powierzchni komórki lub wewnątrz niej, służą do wykrywania sygnałów na przykład hormonów.
Molekuły sygnalne – przekazujące informacje w obrębie jednej komórki lub między nimi substancje, takie jak: ROS (reaktywne formy tlenu)2, fitohormony, jony wapnia.
Ścieżki transdukcji sygnału – szeregi reakcji biochemicznych, podczas których sygnał jest powielany i przekazywany dzięki różnego rodzaju przekaźników3, kinaz białkowych.
Efektory – generują odpowiedź na sygnał na przykład poprzez zmianę w ekspresji genów, metabolizmie.
Od percepcji środowiska po kontrolę rozwoju
Zakres wpływu systemów sygnalizacyjnych w roślinach jest bardzo szeroki i obejmuje wiele obszarów funkcjonowania, wśród których należy wyróżnić: umożliwiającą monitorowanie otoczenia percepcję środowiska (m.in. detekcja światła, temperatury, wilgotności, substancji chemicznych w otoczeniu, dostępności wody); ciągle towarzyszące roślinie reakcje na stres biotyczny i abiotyczny (stres może być powodowany m.in. przez patogeny, suszę i wysoką lub niską temperaturę); kontrolę rozwoju i wzrostu (począwszy od kiełkowania, a skończywszy na etapie kwitnienia i dojrzewania owoców oraz nasion). Również komunikacja między organellami oraz komórkami roślinnymi zależy od systemów sygnalizacyjnych4.
Skoordynowane systemy sygnalizacyjne w zbiorowiskach roślinnych
Wyżej wymienione procesy dotyczyły jednostki, jednak sygnalizacja u roślin może przyjmować bardziej rozległą formę i obejmować całe zbiorowiska roślinne. Przykładem takiej komunikacji będzie przesyłanie sygnałów między roślinami za pośrednictwem korzeni przy wykorzystaniu grzybni jako pośrednika albo bez takowego mediatora poprzez stykające się liście5, co zmienia postrzeganie funkcjonowania roślin6. Wykorzystywanie impulsów elektrycznych do przesyłu informacji7 pozwala zauważyć tutaj skoordynowany system. Efektywnie działające układy składają się ze zbioru połączonych elementów, niezbędnych do prawidłowego ich działania i są odpowiednio wykształcone pod względem pełnienia określonych funkcji.
Nieredukowalna złożoność
Powstaje więc konieczność spojrzenia na systemy sygnalizacji roślinnej jako na uporządkowanie działające mechanizmy, w których można wyodrębnić niezbędne składowe ich funkcjonowania. Takie podejście umożliwi też określenie struktur obligatoryjnych do prawidłowego działania. Po wykluczeniu składnika koniecznego szlaki nie będą w stanie prawidłowo przebiegać. Należy więc rozważyć, czy mamy tutaj do czynienia z nieredukowalną złożonością. Za nieredukowalnie złożony powinno się uznać układ zbudowany z oddziałujących ze sobą elementów, które wspólnie biorą udział w pełnieniu określonej funkcji, a usunięcie jakiejkolwiek z części uniemożliwi jego funkcjonowanie8. Za wyjaśnienie tego zjawiska może posłużyć prosta konstrukcja: „Jako przykład weźmy pułapkę na myszy – swoisty paradygmat nieredukowalnej złożoności […]. Aby prawidłowo działać, typowa mechaniczna pułapka na myszy musi się składać z wielu części. jeżeli usuniemy sprężynę lub metalowy pręt, nie złapie się w nią żaden gryzoń”9. Nasuwa się więc wniosek, iż w przyrodzie nie mogą w sposób stopniowy powstać układy nieredukowalnie złożone, ponieważ stadia inne niż końcowe będą niefunkcjonalne.
Kryteria występowania nieredukowalnej złożoności
Podczas oceny występowania nieredukowalnej złożoności kierowano się w poniższej pracy kilkoma kryteriami. Po pierwsze wskazanie wszystkich składowych systemu i jego funkcji. Kolejny krok to sprawdzenie, czy wszystkie elementy są niezbędne w osiąganiu określonego celu10. Ponadto istnieje konieczność spełnienia minimalnego wymogu funkcjonalności, czyli możliwości pełnienia danej funkcji w określonych warunkach11. Analiza systemów biologicznych jest bardziej złożona niż analiza maszyn. W organizmach żywych trudniej od razu określić wszystkie składowe, można jedynie wnioskować ich genezę, nie mamy dostępu do planu konstrukcji jak w przypadku przedmiotów. W obrębie komórki, która jest najmniejszą składową systemu biologicznego, często zachodzą przeciwstawne procesy, co komplikuje analizę. Co więcej, obiekty mechaniczne nie są w stanie mutować czy rozmnażać się, co ma miejsce u organizmów żywych. Jednym z kluczowych mechanizmów regulujących funkcjonowanie układów biologicznych jest sygnalizacja hormonalna, będąca integralnym elementem szlaków sygnalizacyjnych – jej działanie można prześledzić na przykładzie auksyn.
Sygnalizacja hormonalna – auksyny
Sygnalizacja hormonalna u roślin polega na produkcji i transporcie hormonów roślinnych, które pełnią funkcję regulacyjną dla procesów fizjologicznych. Auksyny zalicza się do fitohormonów odpowiedzialnych za regulację wzrostu i rozwoju roślin12. Dominującą rolę w większości procesów fizjologicznych odgrywa kwas indolilo-3-octowy (IAA). Elementami niezbędnymi do sygnalizacji hormonalnej są receptory TIR1 (transport inhibitor response 1) dla auksyn. TIR1 posiada zdolność wiązania się z auksyną, a to połączenie umożliwia interakcję z białkami Aux/IAA (inhibitory odpowiedzi auksynowej)13. Dochodzi do ubikwitynacji białek (swoistego rodzaju oznaczenie tych cząsteczek) i finalnie do ich degradacji w proteasomie 26S. Brak obecności Aux/IAA umożliwia działanie czynników transkrypcyjnych ARF (auxin response factors). ARF zapoczątkowują transkrypcję genów, tym samym ujawniając ekspresję14. Zakres mechanizmu sygnalizacji hormonalnej jest szeroki, ponieważ auksyny uczestniczą jako regulatory prawie we wszystkich procesach wzrostu i rozwoju u roślin; odgrywają kluczową rolę w organogenezie, embriogenezie, rozwoju tkanki przewodzącej, ruchach roślin (fototropizm i geotropizm), dominacji wierzchołkowej, dojrzewaniu owoców i starzeniu się tkanek, a także w reakcji na stresy biotyczne i abiotyczne15. Wszystkie elementy szlaku auksynowego są niezbędne – kwas indolilo-3-octowy (bez auksyny cały mechanizm sygnalizacyjny jest nieaktywny), receptory TIR1 (bez receptorów system nie mógłby wykryć auksyny), kompleks SCF (brak kompleksu SCF uniemożliwia degradację białek Aux/IAA), białka Aux/IAA (białka inhibują odpowiedź auksynową, jest to funkcja regulatorowa; bez nich aktywacja ARF byłaby niekontrolowana), proteasom 26S (bez tej struktury inhibitory odpowiedzi auksynowej nie zostałyby zdegradowane), czynniki transkrypcyjne ARF (ich brak uniemożliwiłby rozpoczęcie transkrypcji). Wykluczenie chociaż jednej składowej zaburzy funkcjonalność całej sygnalizacji auksynowej, zatem układ charakteryzuje się nieredukowalną złożonością.
Sygnalizacja elektryczna
Rośliny w niektórych sytuacjach również reagują w sposób szybki na bodźce zewnętrzne. Ten rodzaj reakcji występuje szczególnie często u roślin owadożernych, gdzie dynamiczna reakcja na stymulant (owada) umożliwia zamknięcie pułapki czy wydzielanie lepkiej substancji. Rolę receptorów w tym rodzaju sygnalizacji pełnią mechanoreceptory (np. włoski czuciowe). W przypadku zadziałania bodźca o charakterze mechanicznym kanały jonowe zostają aktywowane. Napływ jonów Ca²⁺ do komórki i równoczesny wypływ K⁺ dzięki białkom (kanały jonowe) powoduje depolaryzację błony komórkowej16. Równocześnie powstaje potencjał czynnościowy ze zdolnością do przemieszczania się, co umożliwia przesył sygnału17. Elementami systemu sygnalizacyjnego będą w tym przypadku receptory i umożliwiające późniejsze zaistnienie sygnału elektrycznego kanały jonowe (transduktor sygnalizacji). Efektem prawidłowego przebiegu sygnalizacji elektrycznej są między innymi odpowiedzialne za ruchy organów zmiany ciśnienia turgorowego w komórkach roślinnych (np. zamknięcie pułapki). Jako studium przypadku posłuży muchołówka amerykańska Dionaea muscipula – owadożerna roślina należąca do rzędu Caryophyllales. Wykorzystuje ona wykształconą z ogonka liściowego dwupłatową pułapkę zatrzaskową z mechanowrażliwymi włoskami na wewnętrznej powierzchni. Oprócz mechanoreceptorów niezbędnym elementem jest zaistnienie potencjału czynnościowego (AP). Wypustki czuciowe przekształcają mechaniczną stymulację na sygnał elektryczny. Dopiero drugie wywołanie potencjału czynnościowego (zapobiega niepotrzebnemu wyzwoleniu mechanizmu) prowokuje reakcję18. Następnie poprzez sygnał elektryczny dochodzi do aktywacji kanałów jonowych w błonach komórkowych, co umożliwia przepływ jonów K⁺ i Ca²⁺, powodując depolaryzację i dalsze przekazanie sygnału19. Jony wapnia, wtórny przekaźnik sygnału w tym systemie, uczestniczą w transdukcji sygnału oraz wyzwalają zmiany w ciśnieniu turgorowym i w konsekwencji wpływają na ruch pułapki20. Funkcją pułapki jest chwytanie i trawienie zdobyczy oraz zaabsorbowanie uwolnionych składników. Zmieniony turgor w komórkach ściany dolnej pułapki powoduje zamknięcie pułapki21. Po wystąpieniu więcej niż pięciu potencjałów czynnościowych dochodzi do uszczelnienia ścisku, a gruczoły zaczynają wytwarzać enzymy rozkładające owada22. Zwiększone stężenie jonów Ca²⁺ w komórkach gruczołowych uruchamia syntezę kwasu jasmonowego (JA), który działa jako regulator w ekspresji genów kodujących enzymy trawienne, między innymi chitynaz czy proteaz. Enzymy są wydzielone do wnętrza pułapki i umożliwiają rozkład pochwyconej ofiary na proste związki chemiczne, które są możliwe do zaabsorbowania i przyswojenia przez muchołówkę23. Brak mechanoreceptorów wykluczyłby możliwość wykrycia zaistniałego bodźca. Eliminacja kanałów jonowych z systemu uniemożliwiłaby wyzwalanie depolaryzacji i sygnału elektrycznego poprzez brak przepływu jonów. Potencjał czynnościowy również jest niezbędny, a jego nieobecność skutkowałaby zatrzymaniem przekazywania sygnału. Jony wapnia stanowiące wtórny przekaźnik i wpływające na zmiany turgorowe oraz wyzwalanie szlaku syntezy kwasu jasmonowego także nie mogą zostać wykluczone bez zaburzenia funkcjonalności systemu. Bez zmian w turgorze komórki nie zamknie się pułapka. Z kolei kwas jasmonowy wpływa na syntezę enzymów trawiennych, co umożliwia funkcjonowanie układu rozumiane jako strawienie owada. Same enzymy są obligatoryjne do rozkładu złożonych struktur ofiary na łatwo przyswajalne substancje. Wszystkie wymienione elementy wchodzą ze sobą w interakcję i współdziałają w tworzeniu efektywnej pułapki. Wykluczenie którejkolwiek z części składowych zaburzy i udaremni działanie systemu, więc można uznać ten układ za nieredukowalnie złożony.
Sygnalizacja stresowa na przykładzie reaktywnych form tlenu (ROS)
Reaktywne formy tlenu (reactive oxygen species) działają zarówno jako cząsteczki sygnałowe, jak i czynnik uszkadzający. Z pewnością odgrywają znamienitą rolę w sygnalizacji stresowej u roślin, wyzwalając złożone kaskady sygnalizacyjne. Gdyby nie występowały różnorodne systemy odpowiedzi na dochodzące ze środowiska czynniki stresowe, rośliny nie byłyby zdolne do adaptacji, a w konsekwencji do przetrwania. W przypadku wystąpienia stresu biotycznego (np. źródłem stresu dla rośliny mogą być patogeny) bądź abiotycznego (susza, ekstremalne temperatury, zbyt wysokie zasolenie, związki toksyczne w glebie) roślina zwiększa produkcję reaktywnych form tlenu. W roślinach wytwarzane są – w chloroplastach, peroksysomach i mitochondriach – takie reaktywne formy tlenu, jak: nadtlenek wodoru (H₂O₂), rodnik hydroksylowy (OH·) czy anionorodnik ponadtlenkowy (O₂⁻)24. Pierwszym etapem umożliwiającym reakcję na stres jest rozpoznanie i odbiór informacji, dzieje się to przy pomocy receptorów na przykład kinazy białkowej (RLKs)25. Gdyby pozbyć się tego elementu, z pewnością nie zajdą dalsze etapy, bo bodziec stresowy nie zostanie wykryty. Następnie dochodzi do wzrostu aktywności enzymu NADPH oksydazy (RBOH), który katalizuje produkcję H₂O₂ (cząsteczka sygnalna)26. Wykluczając nadtlenek wodoru z systemu sygnalizacji stresowej, powstanie sygnału byłoby niemożliwe. Ten rodnik tlenowy posiada zdolność do dyfuzji przez błony komórkowe, dzięki czemu może przedostać się do cytoplazmy dzięki kanałów akwaporynowych. Sygnał zostałby jednak zatrzymany, gdyby nie specjalne białka błonowe, dzięki którym zachodzi transport nadtlenku wodoru. W cytoplazmie H₂O₂ inicjuje aktywację kinaz białkowych (MAPK – mitogen-activated protein kinases)27, te z kolei przekazują sygnał do jądra komórkowego (centrum komórki; miejsce, gdzie znajduje się informacja genetyczna, która może ulec ekspresji poprzez transkrypcję i późniejszą translację, a w konsekwencji „zaowocować” powstaniem białka [dogmat biologii molekularnej28]). Brak uruchomienia działania MAPK blokuje przekazywanie sygnału. Aktywowane w jądrze czynniki transkrypcyjne umożliwiają ekspresję genów odpowiedzialnych za odpowiedź stresową, bez których reakcja rośliny na bodźce środowiskowe nie zachodzi. Podsumowując, system sygnalizacji stresowej z wykorzystaniem nadtlenku wodoru współdziała w wygenerowaniu reakcji na pojawiający się stres. Wszystkie skoordynowane elementy, takie jak: receptory, enzymy odpowiedzialne za wytwarzanie H₂O₂, kanały akwaporynowe, kinazy białkowe czy czynniki transkrypcyjne, są niezbędne do prawidłowego funkcjonowania systemu sygnalizacyjnego.
Poznawanie złożonych mechanizmów roślinnych dostarcza informacji o ich elementach, funkcji i pozwala wnioskować o ich pochodzeniu. Zagadnienie powstania organizmów nieustannie towarzyszy ludzkości. Ocena, czy nieredukowalna złożoność występuje u roślin, umożliwia późniejsze odkrycie genezy systemów. Ponadto układy biologiczne przeznaczone do pełnienia określonych funkcji posiadają cel, są więc precyzyjnie i celowo skonstruowane. Konieczna jest obecność elementów zależnych od siebie nawzajem, a brak choćby jednego z nich powoduje, iż mechanizm przestaje spełniać swoje zadanie. Układy biologiczne charakteryzujące się nieredukowalną złożonością mogą stanowić kwadraturę koła dla stopniowej ewolucji29. Przedstawiona w tym tekście analiza wskazuje na precyzję mechanizmów występujących u roślin oraz na ścisłe zależności pomiędzy poszczególnymi elementami. Mówiąc krótko: wskazuje na nieredukowalną złożoność systemów sygnalizacji u roślin.
Wiktoria Frątczak
Stypendystka VI edycji konkursu stypendialnego Fundacji En Arche
Źródło zdjęcia: Pixabay
Ostatnia aktualizacja strony: 5.2.2025
